Най-мрачният час проследява събитията от ранните дни на Втората световна война, когато падането на Франция е неизбежно, а Великобритания преживява най-мрачния час, в който се бори срещу нарастващата опасност от инвазия на германците.
Докато неудържимите сили на нацистите настъпват, а войските на Съюзниците са притиснати на плажовете на Дюнкерк, съдбата на Западна Европа тежи на плещите на наскоро избрания министър-председател Уинстън Чърчил (номинирания за „Оскар“ Гари Олдман). Докато маневрира между политическите си врагове, той трябва да се изправи пред най-важния избор в живота си: да се договори с Хитлер и да спаси британския народ, като плати ужасяваща цена, или да продължи битката напук на минималните шансове за победа.